לזלו מתוסכל מהעובדה שקולין התבגר והוא לא מצליח לתקשר איתו. למדריכה ולנדיה יש תוכנית מהפכנית להצלת המועדון. גיירמו מתקשה להתמודד עם כל השינויים ועם כך שלננדור לא אכפת מהם.

פרדי, החבר של גיירמו, מגיע לביקור. ננדור מקנא והופך את מרווה לפרדי משלו. לאזלו מחליט לצאת עם קולין לסיבוב הופעות ונדיה בטוחה שהיא תוכל להסתדר בלעדיו, אבל שניהם מגלים שזה…

טובי ובראן מ-"לך תשתפץ", התוכנית האהובה ביותר על לאזלו, מגיעים בהפתעה לשפץ את האחוזה, וכמובן שהם נתקלים בכמה "אתגרים".

לאזלו וננדור יוצאים למסע ציד עם שון ולא מפסיקים לריב, וגיירמו מנצל את היעדרם כדי להזמין את משפחתו לארוחת ערב, לראשונה זה 12 שנה, בלי לדעת שנדיה לא נסעה עם…

יום החתונה מתקרב וננדור הופך לבריידזילה מוחלט, אבל מאחר והוא לא רוצה לבזבז את המשאלות שלו, הוא מטיל על גיירמו את כל הדרישות המטורפות שלו, ומאחר וחלקן לא ממש מעשיות,…

קולין מתחיל לשגע את החבורה, אז הם מחליטים לרשום אותו לבית ספר פרטי יוקרתי, אבל לשם כך עליהם לעבור ריאיון אצל המנהל, ולהעמיד פני משפחה אנושית נורמלית, ומתברר שזה יותר…

הרוחות מכריזות על סכסוך עבודה, אז נדיה לוקחת את החבורה לשוק הלילי החשאי, כדי למצוא פתרון. לאזלו מנצל את המצב כדי להוכיח לילד שאגדות לא אמיתיות. ננדור מסבך את גיירמו…

ערב הפתיחה של הדיסקוטק, וכולם מצפים להופעה של ראפר ערפדי מפורסם, אבל מתברר שהוא במשבר. לזלו מודאג מחיבתו של הילד למחזות זמר. לננדור יש משאלה רגישה, וגיירמו מזהיר אותו מהאותיות…

ננדור מוצא מנורה עם ג'ין שמגשים משאלות, ומבקש ממנו להשיב את 37 רעיותיו כדי שהוא יוכל למצוא את אהובתו האמיתית. המשגיחה מחבלת בבניית הדיסקוטק, אז לאזלו מנסה לשכנע אותה בדרכו…

העונה, הקבוצה מתאחדת, כולם חוזרים לביתם בסטטן איילנד, הבית נמצא במצב של הרס ממוחלט, אין להם כסף לתקן את הבית והם יצטרכו דרך לתקן את האחוזה.

נדיה וננדור לא מצליחים להחליט לגבי שום דבר במועצה. הבובה של נדיה חשה מוזנחת ובורחת מהבית, ונדיה נחושה למצוא אותה. לזלו וקולין שטים לאי שערפדי האנרגיה באים ממנו, לדעת קולין….

האדון נמלט מתאו, ומאחר שהוא הערפד המקורי, אם הוא ימות, ימותו כל הערפדים, ולכן החבורה יוצאת ללכוד אותו תחת פיקודו של גיירמו. כל העניין מזכיר ללזלו את הברון, ומתברר שהוא…

ננדור ונדיה עומדים לנהל את המשפט הראשון שלהם כמועצת הערפדים ולא מצליחים לקבוע מי יהיה השופט הראשי, אז לגיירמו יש רעיון מפתיע. שון מסתבך בתרמית פירמידה ותביעה בבימ"ש לתביעות קטנות…

הערפדים יוצאים לחופשה בקזינו באטלנטיק סיטי, אבל כשהחדרנית מנקה את אדמת מולדתם שהם פיזרו בחדר, הם לא מסוגלים לישון וכוחותיהם נחלשים, אז הם שולחים את גיירמו לארצות מולדתם, כדי להביא…

ננדור מתנהג בצורה מסתורית וכל הזמן נעלם ומתברר שהוא שוב נפגש עם גייל, אהובתו משכבר הימים. הוא מתכנן להציע לה להפוך אותה לערפדית, למורת רוחה של נדיה, ואז מתברר שיש…

החבורה זוכה להיכרות עם תפקידם החדש ועם כל מה שמתלווה לו, כולל גלימת ההכפלה, שננדור מנצל כדי להתחיל עם בחורה. הם יוצאים למשימתם הראשונה כנגד קבוצת ערפדים סוררים.

שלושה ערפדים מתקופות שונות מנסים להסתגל לחיים ולשרוד בניו יורק. העונה, הערפדים יקבלו כלבי גיהינום שאמורים להגן עליהם, וגם הגרגולים עתידים להגיד לביקור.