הערפדים מקבלים הזמנה לבלות סופ"ש באחוזה של אחת הערפדיות הראשונות באמריקה, אבל כשהם מגיעים לשם מצפים להם כל מיני רמזים מוזרים שגורמים להם להיעלם בזה אחר זה בצורות מוזרות מאוד.
מהניסויים של לזלו נוצרים יצורי כלאיים דמויי גיירמו, והוא מורה לגיירמו להיפטר מהם. נדיה פוגשת קוסמת שטוענת שתוכל להסיר את הקללה שלה. קולין וננדור מבקרים במוזיאון וחושפים שם סוד מפתיע.
לזלו מתוסכל מהעובדה שקולין התבגר והוא לא מצליח לתקשר איתו. למדריכה ולנדיה יש תוכנית מהפכנית להצלת המועדון. גיירמו מתקשה להתמודד עם כל השינויים ועם כך שלננדור לא אכפת מהם.
לאזלו וננדור יוצאים למסע ציד עם שון ולא מפסיקים לריב, וגיירמו מנצל את היעדרם כדי להזמין את משפחתו לארוחת ערב, לראשונה זה 12 שנה, בלי לדעת שנדיה לא נסעה עם…
קולין מתחיל לשגע את החבורה, אז הם מחליטים לרשום אותו לבית ספר פרטי יוקרתי, אבל לשם כך עליהם לעבור ריאיון אצל המנהל, ולהעמיד פני משפחה אנושית נורמלית, ומתברר שזה יותר…
ערב הפתיחה של הדיסקוטק, וכולם מצפים להופעה של ראפר ערפדי מפורסם, אבל מתברר שהוא במשבר. לזלו מודאג מחיבתו של הילד למחזות זמר. לננדור יש משאלה רגישה, וגיירמו מזהיר אותו מהאותיות…
ננדור ונדיה עומדים לנהל את המשפט הראשון שלהם כמועצת הערפדים ולא מצליחים לקבוע מי יהיה השופט הראשי, אז לגיירמו יש רעיון מפתיע. שון מסתבך בתרמית פירמידה ותביעה בבימ"ש לתביעות קטנות…
ננדור מתנהג בצורה מסתורית וכל הזמן נעלם ומתברר שהוא שוב נפגש עם גייל, אהובתו משכבר הימים. הוא מתכנן להציע לה להפוך אותה לערפדית, למורת רוחה של נדיה, ואז מתברר שיש…
שלושה ערפדים מתקופות שונות מנסים להסתגל לחיים ולשרוד בניו יורק. העונה, הערפדים יקבלו כלבי גיהינום שאמורים להגן עליהם, וגם הגרגולים עתידים להגיד לביקור.
פרק אחרון לעונה. גיירמו עוזב את הבית והערפדים מנסים להסתדר בלעדיו. הם מקבלים הזמנה לתאטרון הערפדים, אבל גיירמו מבין שזו מלכודת של מועצת הערפדים ויוצא להציל אותם.
לזלו נעלם לפתע ונדיה משוכנעת שהוא נחטף בידי מכשפות. ננדור חושב שהיא סתם היסטרית, אבל אז המכשפות חוטפות גם אותו. נדיה, קולין וגיירמו יוצאים להציל אותם לפני שהמכשפות יבצעו בהם…
הערפדים מוזמנים למסיבת סופרבול אצל שון השכן, אבל הם לא מבינים מה קורה שם ומסבכים הכול. גיירמו מחפש בתולים בשביל הערפדים ומוצא משהו שונה לחלוטין. נדיה מגלה שאמו של שון…
הסדרה הקורעת והמבריקה חוזרת בעונה שנייה! שלושה ערפדים שותפים לדירה, כל אחד מהם נולד בעידן אחר והם מנסים להסתגל לעידן המודרני ולשרוד את העולם החדש בעיר ניו-יורק.