לאחר שחוו כמה רגעים של שלום ונחת, הצרות מוצאות את דרכן שוב לאלכסנדריה. רק שהפעם, האיום עשוי להיות גדול מידי כדי לנצח…

דריל, אברהם וסשה נתקלים במכשולים, ובסכנה חדשה בדרכם חזרה מהרחקת עדר המהלכים מאלכסנדריה.

תושבי אלכסנדריה מתחילים להתאושש מהאירועים האחרונים. ריק חושב לחזק את החומה וזוכה לעזרה מתושב ותיק. מחוץ לחומה, אניד נתקלת בפרצוף מוכר.

בעוד שסשה, דריל, אברהם וגלן עדיין מחוץ לחומה, בתוך החומה האנשים עדיין המומים ממתקפת הזאבים. יש מי שמתעוררים למציאות, יש מי שמעדיפים לברוח ממנה, ויש מי שמנסים להתמודד עם הפחד.

החזרה הביתה לא מתנהלת כמתוכנן לריק, גלן, ניקולס, הית' וכל האחרים, לאחר שחלק מהעדר סטה מהדרך. בינתיים, דריל, אברהם וסשה מובילים את שאר העדר הרחק מאלכסנדריה.

אדם חדש מופיע באלכסנדריה, ומורגן מספר לו על הדרך שעבר וכיצד הצליח להתגבר על הטראומה ולהשתחרר מהצורך להרוג.

החבורה המקורית עדיין מרחיקה את המהלכים מהבית, כשבינתיים התושבים בתוך החומה נתקלים באויב מהיר ואכזרי.

עונה שישית לסדרת האימה הנצפית בעולם. בפתח העונה, ריק והאחרים מתקשים להשתלב באלכסנדריה, בריתות מופרות, דמויות צצות, ואיום נוסף יכול לאחד את כולם מחדש או להפריד ביניהם לעד…

דריל מוצא צרות בזמן שהוא משוטט. ריק והקבוצה מרגישים כמו זרים באלכסנדריה, במקום שבו צרה מתקרבת לשערים.

כאשר חיים בתוך החומות מתחילים לחקות חיים מחוץ להן, הקבוצה מבינה שחיים מסוככים עלולים להיות בלתי-אפשריים.

בעוד שריק והאחרים ממשיכים להסתגל לסביבתם החדשה, הם שוקלים חזרה לנורמליות.

בעודם מנסים לאבטח בית חדש, ריק וקבוצתו מתמודדים בפני אתגרים ומפקפקים באוטופיה שהם מוצאים את עצמה בתוכה.

לקבוצה יש זמן קשה בהסתגלות לסגנון חיים חדש, מה שמאלץ אותם לשקול האם הם יכולים להיות האנשים שהם פעם היו.

לאחר שאת סופה מרהיבה, איר והאחרים נפגשים עם מי שנראה כאדם חברותי, אבל מוצאים את עצמם חשדניים.

אחרי כל הניסיונות שהקבוצה התמודדה איתן, מעקף קל עשוי להתברר כפתרון שהם חיפשו.

הקבוצה מרגישה מובסת לאחר שהיא חיה חיים על הכביש, אך חייבת להמשיך ללכת בכבדות בדרך למרות השינויים שהתרחשו.

כשאחד השחקנים בקבוצתו גונב מהפנטומימאי תפקיד, עש-לילה מנצל אותו והופך אותו לנבל המרושע. האם חיפושית והחתול השחור יצליחו להשתלט על המצב?

מרינט מתמודדת מול קלואי על תפקיד נציגת-הכיתה במועצת-התלמידים, אך כששחור-חרב תוקף את פריז, עליה לנסות למצוא איזון בין רצונה להנהיג את התלמידים לבין עזרה לחתול השחור, שנלחם בשחור-חרב.

התלמידים מנסים לצלם סרט, אך נתקלים בבעיות בגלל הפחדים של מילן. כשקלואי לועגת לה היא בורחת, ועש-לילה הופך אותה למפלצת פחד שאורבת לתלמידים וניזונה מהפחדים שלהם.

תיאו, פסל צעיר שמאוהב בחיפושית, מקנא בקשר בינה לבין החתול השחור. עש-לילה מעניק לו את היכולת להפוך לכפיל המושלם של החתול השחור, להפליל אותו בפשע ואז לתפוס את מקומו.

עש-לילה הופך את קים לקופידון האפל והמרושע ומאיים להרוס את האהבה בין החיפושית לחתול השחור.

ראש העיר בורז'וואה מפטר את השוטר רוג'ר ומשפיל אותו לעיני תלמידי בית הספר ומול בתו. עש-לילה הופך אותו לרוג'רבוט ומשתמש בצמא שלו לנקמה בראש העיר כדי לתפוס את המופלאים של…

הקורבן החדש של האקומות המרושעים של עש-לילה הוא חובב יונים שעש לילה הופך לנבל המרושע, מר יונה. החיפושית והחתול השחור יוצאים לעצור אותו.

ניית'ן, הצייר של הכיתה מושפל בידי קלואי, והיא מגלה לכולם את דבר אהבתו למרינט. עש-לילה משתמש בצמא שלו כדי לנקום בקלואי והופך אותו לרשע. החתול השחור והחיפושית יוצאים לעצור אותו…

במהלך מרוץ, השעון המיוחד של אליקס נשבר. בכעסה היא מקבלת את הצעתו של עש-לילה להפוך לטיים-ברייקר, שמסוגלת לחזור אחורה בזמן באמצעות הקפאת הסובבים אותה.

כשקלואי מתמרנת את המערכת וגורמת למנהל להשעות את אליה שלא בצדק, עש-לילה הופך את אליה לליידי ווייפיי הנקמנית.

נינו, חברו הטוב של אדריאן, מתוסכל מזה שאביו של אדריאן לא נותן לו לערוך מסיבת יום הולדת. עש-לילה משתלט עליו ומשתמש בתסכול ובכעס שלו כדי להפוך אותו ליוצר הבועות המרושע.