כשהומר ומארג' עומדים לעזוב את סבא כדי לשמור על הילדים, כמה חיילי צעצוע מוציאים אותם למסע בזמן אל העבר של סבא בתקופה שאחרי המלחמה.

אנשי אלכסנדריה יוצאים למשימה מסוכנת. מסתנן נתפס באושן סייד, אך על פניו ייתכן שיוכל לעזור במערכה נגד אלפא.

סאדיק סובל מפוסט טראומה ומנסה לגלות מה גרם לאנשים רבים כל כך לחלות. קרול חוקרת את השבוי, למורת רוחו של דריל. ארון וגאמא מנסים להוציא זה מזה מידע בדרכים שונות.

קרול ודריל יוצאים לסייר יחד, וירוס פוגע בכמה מתושבי אלכסנדריה, נייגן מנסה להתקבל ללוחשים. אישה זרה עולה בקשר מול יוג'ין.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

ציוד ואספקה נעלמים מראש הגבעה. צעיר מאלכסנדריה מזדנב אחרי נייגן. יחזקאל נאלץ לגלות את סודו.

הלוחשים מתישים את תושבי אלכסנדריה והמחסור בשינה גובה מהם מחיר. בינתיים, קרול נאבקת במחסור בשינה ובצורך שלה לנקום.

הפרק מתמקד בסיפור המקור של אלפא ובטא, אלפא מנסה לחשל את לידיה ויחד הן מתכוננות ללכת עם המהלכים, הלוחשים יוצרים להם עדרים משלהם.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

הגעה של אדם מבחוץ, מאלצת כמה מתושבי אלכסנדריה לפתוח פצעים ישנים שחושפים סודות מן העבר.

משימת החילוץ הנועזת של דריל מאלצת את אלפא לשלוח קבוצה מאנשיה כדי להחזיר אליה את מה ששייך לה, גם אם זה יעלה להם בדם. בממלכה מתכננים להפגיש בין הקהילות אך…

הלוחשים בהובלת אלפא מגיעים אל ראש הגבעה. צוות מהממלכה יוצא למשימת הצטיידות שמתגלה כמורכבת מהמתוכנן.

בזמן שקהילה אחת מתקשה להפיג את המתח שמאיים לפלג אותה מבפנים, טבעה של קהילה אחרת מתברר ומשימת חילוץ של חברה, עלולה להסתיים בתוצאות קטלניות.

המצטרפות החדשות לראש הגבעה יוצאות לחפש אחר לוק ואולדן. לידיה מתחילה לספר מה קרה לה ועל דרכי הפעולה של הקבוצה שאליה היא שייכת.

הקבוצה חושפת איום חדש מטריד ומסוכן. אחד האנשים בורח מהכלא ומבקר במקום שחי בו בעבר.

בגלל הטעות של מרינט, עש-לילה הופך את קלואי למלכת הפלאים. בעזרת הצרעות שלה היא משתלטת על פריז וגורמת לכל עונדי המופלאים לעמוד לצדה כצבא גיבורי-על.

על אחיו הקטן של נינו, כריס, משתלט האקומה והוא גורם לו לשלוח צעצועים ענקיים להשמיד את פריז בחיפוש אחר סנטה קלאוס.

עש לילה רוקם תוכנית מתוחכמת כדי לתפוס את מאסטר פו, שומר המופלאים.

מאיורה משתמשת באמוק כדי ליצור מפלצת רגש בדמות החיפושית, ועל החיפושית האמיתית ועל החתול השחור להביס אותה.

היום הוא יום עצוב לאדריאן – זהו יום השנה למות אמו. לכבוד המאורע דודתו אמלי ובן דודו פליקס באים לביקור אצל משפחת אגרסט.

מקס מנסה למצוא חבר שיעזור לו לבדוק את משחק הווידאו החדש שהוא עיצב אך כל חבריו עסוקים מדי. מתוך אכזבה על כך שאפילו מרינט דחתה את הצעתו, מקס הופך לגיימר…

מרינט משתמשת בכוחות שלה כדי להשאיר לאדריאן מתנה בחדר שלו. בדרכה החוצה מרינט פוגשת את באניקס, שמספרת לה שלמעשיה היו השלכות הרסניות בעתיד.

מעריצו של אדריאן, וויהאם, הופך ל"הורס המסיבות", לאחר שהוא מגלה שאדריאן עורך מסיבה מאחורי גבו.

יום החברות הגיע, ובפריז מתרחש משחק "מצא את המטמון" ענק, שבו זוגות חברים שנבחרו באקראי צריכים למצוא את המפורסם שמתחבא בעיר. מתוך חשש שהניצחון יקרב בין קגאמי לאדריאן, מרינט מנסה…

החיפושית והחתול השחור עומדים מול נבל על מסתורי, טיים טאגר, שטוען שנשלח מהעתיד על ידי עש לילה. מטרתו היא לתפוס את המופלאים של החיפושית והחתול השחור לפני שהם יגיעו לבגרות…

פסל חדש במוזיאון הלובר פותח פצע ישן אצל מאסטר פו, ומביא איתו הזדמנות לעש לילה ולמאיורה להשמיד את המופלאים כולם.

גברת מנדלייב הופכת לנבלת-העל קוואמיבאסטר, ומנסה ללכוד את טיקי ואת פלאג כדי להוכיח לעולם שיצורים קסומים קיימים.

החיפושית מסתמכת על אדריאן בתור אספיק, ולאחר מכן על לוקה בתור וייפיריון, שיעזרו לה להביס את דספרדה בעזרת כוח הנחש וכוח ההזדמנות השנייה.

אקומה הופך את אמא של מקס לנבלת-העל סטארטריין. כעת, כשבידה השליטה ברכבת נוסעת, היא רוצה להגשים את חלומה להפוך לאסטרונאוטית וטסה לחלל.

מרינט שומרת על מאנון הקטנה, ולוקחת אותה איתה למוזיאון השעווה. במוזיאון היא נפגשת עם אליה, עם נינו ועם אדריאן. מאנון מרגישה שהילדים הגדולים הפקירו אותה, והופכת שוב לבובנאית.

מרינט מקנאה בלילה על שהיא מצליחה לתמרן את דרכה אל ביתו של אדריאן, ושולחת לכולם תמונה שלהם משם. קגאמי שמקבלת את התמונה, מתמלאת בקנאה ובזעם, והופכת לנבלת-העל אוני-צ'אן שמטרתה לרדוף…

עש לילה ומאיורה מנסים לגנוב את מופלא הדבורה. לאכזבתה של קלואי החיפושית לא באה לקרוא לה, ופורקת את תסכולה על סברינה. עש לילה שולח אקומה שהופך את סברינה למפליאה –…

החיפושית והחתול השחור מחליפים מופלאים בטעות, וצריכים ללמוד את היכולות אחד של האחר כדי להילחם בריפלקדול.

קלואי מעליבה את אורור ומאפשרת לעש-לילה לשלוח בעקבותיה אקומה ולהפוך אותה בפעם השנייה לסופת קרח. התזכורת הזאת מהעבר גורמת למרינט, לאדריאן ולנטלי לתהות אם אנשים יכולים להשתנות.

כששיר של "קיטי סקשן" נגנב, משתלט על לוקה הזועם אקומה של עש-לילה והגבול בין רע לטוב מטשטש.

נבל מסתורי גורם לחיפושית ולחתול שחור לאבד את הזיכרון. האם יצליחו להתאושש ולהפוך אותו לזיכרון בלבד?

לכבוד יום הולדתו של אביה, מרינט מחליטה ללכת לביתו של סבא שלה, שאותו לא פגשה מעולם, ולשכנע אותו להגיע לחגיגת יום ההולדת של בנו. לרוע המזל, הפגישה מעוררת כעס אצל…

במהלך הבכורה החשובה של הסרט על החיפושית והחתול השחור, שאליה הוזמנו כל המי ומי של פריז, איש אינו מזהה את הבמאי של הסרט. הוא מושפל, נתפס על ידי האקומה של…