הורנסבי נחוש למצוא את הנשק שנגנב והוא חושד באנשי ראש הגבעה. בינתיים, בחבר העמים, יחזקאל מראה לקרול מה עשה מאז שזכה לטיפול, מרסר סובל מייסורי מצפון ורוזיטה ויוג'ין מנסים לחשוף…

רוזיטה ודריל נשלחים למשימה מסוכנת, בינתיים, האנשים הנצורים בבניין מתכננים איך לגבור על חיילי חבר העמים וקרול מגלה את הצד המושחת של חבר העמים.

רוכב פצוע מגיע אל מגי וחבורתה כדי להזעיק עזרה, בחבר העמים מגייסים את ארון והכומר כדי ליצור קשר עם קבוצת מתיישבים חדשה, אך עד מהרה הם מגלים שלא סיפרו להם…

יוג'ין מגלה עם מי הוא דיבר בקשר לפני שהגיע לחבר העמים, הורנסבי והמושלת מסיירים באלכסנדריה, אושן סייד וראש הגבעה כדי לשכנע אותן להצטרף אליהם.

החבורה חוגגת את ליל כל הקדושים בחבר העמים, דריל ורוזיטה עוברים הכשרה צבאית בהדרכתו של מרסר, קרול יוצאת לבדוק מה מצבו הרפואי של יחזקאל ומנסה לעזור לו.

לאחר אירוע קשה, יוג'ין פותח בחקירה שמסבכת אותו, קוני מנסה לגלות מה גרם לחייל להשתולל והורנסבי מנסה לגייס את קרול לשורותיו.

באלכסנדריה, סופת הגשם ממשיכה להשתולל והמהלכים זורמים פנימה ומסכנים את כולם. במרידיאן, החבורה של מגי מנסה להילחם כדי לצאת משם בחיים.

הקוצרים מגנים על מרידיאן מפני מתקפה ופופ חושד שהאויבת שלו אחראית לכך. תושבי אלכסנדריה מנסים להתגונן כשסופה קשה פוגעת בחומה ובמתקנים אחרים.

מגי ואלייז'ה לומדים שיטת הישרדות חדשה מנייגן, הקבוצה של יוג'ין פורעת את עונשה בעבודה, יומיקו מתראיינת למשרה בכירה, דריל מנסה לגלות עוד על ליה והקוצרים ודריל נתקל בעוד כומר.

ארון, קרול, לידיה וג'רי הולכים אל ראש הגבעה כדי לחפש כלי עבודה ולצוד בעלי חיים למאכל. יוג'ין וחבורתו צופים בסרטון היכרות. מגי ונייגן הולכים ביער ומחכים לאחרים, וג'ודית רבה עם…

וירג'יל וקוני נמלטים מהמהלכים ומתחבאים בבית שמסתתרים בו יצורים מסתוריים. פופ מעמיד את הנאמנות של דריל במבחן, קלי יוצאת מאלכסנדריה כדי לחפש אחר קוני.

הקוצרים תופסים את דריל וכלב, הם נלקחים למתחם שלהם ושם דריל פוגש דמות מהעבר.

הצוות של מגי מתפצל ומותקף. קרול, רוזיטה, מגנה וקלי מנסות לתפוס סוסים בשביל אלכסנדריה. ג'ודית, הרשל ושאר הילדים מתמודדים עם ההיעדרות של הוריהם.

הקבוצה מגלה שאחד מהם לא הגיע איתם לקרון הרכבת התחתית. הם מוקפים במהלכים, ולחזור למנהרות כדי לחפש אותו פירושו מוות בטוח. בינתיים דריל מחפש את כלב, ויומיקו מחליטה להתעמת עם…

עונת הסיום לאחת הסדרות האהובות ביותר. לאחר ההרס שהותירו "הלוחשים", כל מי שנותר לחיות באלכסנדריה נאבק להחיות מחדש את המקום ולייצר מזון לכל התושבים, כולל מגי והקבוצה החדשה.

פרק סיום העונה. קרול לוקחת את נייגן לבקתה מרוחקת, בתקווה שזה ירגיע את המתיחות הגוברת. נייגן חושב על האירועים שהובילו אותו למצב הזה ומחליט מה לעשות הלאה.

קרול ודריל מגיעים אל פרשת דרכים ופונים לכיוונים שונים, כל אחד נכנס למצב ההישרדות הרגיל שלו ולפתע גם המשימה הקלה ביותר נהיית קשה יותר.

יוג'ין, יחזקאל, יומיקו ופרינסס נתפסים ומופרדים זה מזה. פרינסס מתקשה להתמודד עם הזיכרונות הקשים מעברה ומנסה להימלט בעזרת מישהו מהחבורה.

ההרפתקה של דריל וקרול משתבשת כשהם מוצאים בקתה ישנה והיא מעלה בו זיכרונות מהתקופה שהוא פרש מהקבוצה אחרי שריק נעלם.

גבריאל וארון נמצאים במסע חיפוש מזון וציוד בשביל אלכסנדריה ובמהלכו הערכים שלהם עומדים למבחן.

מגי חוזרת ולא מוכנה לספר על כל מה שקרה לה, גם כשהעבר שלה מתחיל להתנקם בה. ביטחונו של נייגן שוב בסכנה. דריל ומגי נלחמים באיום לא מוכר ובלתי נראה.

הקבוצה של יוג'ין נתקלת בנסיכה. יתר הקהילות מתכוננות לקרב. הלוחשים מתכוננים גם כן לפעולת תגמול.

המלחמה בלוחשים שמחפשים נקמה עדיין לא הסתיימה. דריל, איזיקיאל, קרול, ארון, גבריאל והקבוצה יעשו הכל כדי להגן על עצמם.

הגיבורים והנבלים מתמודדים עם ההשלכות של השריפה בראש הגבעה. יוג'ין לוקח איתו אנשים לפגישה עם סטפני, בתקווה למצוא קהילה נוספת.

מישון מגיעה עם וירג'יל אל האי לאחר שהוא סיפר לה שיש שם מצבור תחמושת, אלא ששם היא מגלה שווירג'יל לא דייק כל כך בפרטים.

דריל והחבורה ממשיכים להדוף את גלי המהלכים שאלפא שלחה אליהם. בינתיים אלפא עדיין מחפשת את בתה, וניגן קופץ על ההזדמנות.

הלוחשים מתקרבים אל ראש הגבעה. לאחר ההיתקלות של דריל ולידיה עם אלפא, על הקהילות להחליט אם להילחם או לברוח. הקשר בין יוג'ין לסטפני מסתבך.

דריל, קרול והשאר מנסים להיחלץ מהמערה ובינתיים, בחוץ, אלפא מנסה להבין איך הם גילו את מקום המסתור של העדר ונייגן מנצל את המצב כדי לשפר עמדה.

גאמא מגיעה לאלכסנדריה ומוסרת מידע, אך נתקלת בחשדנות. בעקבות העריקה של גאמא, אלפא שולחת את הנשק שלה כדי להשתיק אותה.

אנשי אלכסנדריה יוצאים למשימה מסוכנת. מסתנן נתפס באושן סייד, אך על פניו ייתכן שיוכל לעזור במערכה נגד אלפא.

סאדיק סובל מפוסט טראומה ומנסה לגלות מה גרם לאנשים רבים כל כך לחלות. קרול חוקרת את השבוי, למורת רוחו של דריל. ארון וגאמא מנסים להוציא זה מזה מידע בדרכים שונות.

קרול ודריל יוצאים לסייר יחד, וירוס פוגע בכמה מתושבי אלכסנדריה, נייגן מנסה להתקבל ללוחשים. אישה זרה עולה בקשר מול יוג'ין.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

ציוד ואספקה נעלמים מראש הגבעה. צעיר מאלכסנדריה מזדנב אחרי נייגן. יחזקאל נאלץ לגלות את סודו.

הלוחשים מתישים את תושבי אלכסנדריה והמחסור בשינה גובה מהם מחיר. בינתיים, קרול נאבקת במחסור בשינה ובצורך שלה לנקום.

הפרק מתמקד בסיפור המקור של אלפא ובטא, אלפא מנסה לחשל את לידיה ויחד הן מתכוננות ללכת עם המהלכים, הלוחשים יוצרים להם עדרים משלהם.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

הגעה של אדם מבחוץ, מאלצת כמה מתושבי אלכסנדריה לפתוח פצעים ישנים שחושפים סודות מן העבר.