מגי חוזרת ולא מוכנה לספר על כל מה שקרה לה, גם כשהעבר שלה מתחיל להתנקם בה. ביטחונו של נייגן שוב בסכנה. דריל ומגי נלחמים באיום לא מוכר ובלתי נראה.

הקבוצה של יוג'ין נתקלת בנסיכה. יתר הקהילות מתכוננות לקרב. הלוחשים מתכוננים גם כן לפעולת תגמול.

המלחמה בלוחשים שמחפשים נקמה עדיין לא הסתיימה. דריל, איזיקיאל, קרול, ארון, גבריאל והקבוצה יעשו הכל כדי להגן על עצמם.

דריל והחבורה ממשיכים להדוף את גלי המהלכים שאלפא שלחה אליהם. בינתיים אלפא עדיין מחפשת את בתה, וניגן קופץ על ההזדמנות.

הלוחשים מתקרבים אל ראש הגבעה. לאחר ההיתקלות של דריל ולידיה עם אלפא, על הקהילות להחליט אם להילחם או לברוח. הקשר בין יוג'ין לסטפני מסתבך.

גאמא מגיעה לאלכסנדריה ומוסרת מידע, אך נתקלת בחשדנות. בעקבות העריקה של גאמא, אלפא שולחת את הנשק שלה כדי להשתיק אותה.

סאדיק סובל מפוסט טראומה ומנסה לגלות מה גרם לאנשים רבים כל כך לחלות. קרול חוקרת את השבוי, למורת רוחו של דריל. ארון וגאמא מנסים להוציא זה מזה מידע בדרכים שונות.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

הלוחשים מתישים את תושבי אלכסנדריה והמחסור בשינה גובה מהם מחיר. בינתיים, קרול נאבקת במחסור בשינה ובצורך שלה לנקום.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

הגעה של אדם מבחוץ, מאלצת כמה מתושבי אלכסנדריה לפתוח פצעים ישנים שחושפים סודות מן העבר.

משימת החילוץ הנועזת של דריל מאלצת את אלפא לשלוח קבוצה מאנשיה כדי להחזיר אליה את מה ששייך לה, גם אם זה יעלה להם בדם. בממלכה מתכננים להפגיש בין הקהילות אך…

הלוחשים בהובלת אלפא מגיעים אל ראש הגבעה. צוות מהממלכה יוצא למשימת הצטיידות שמתגלה כמורכבת מהמתוכנן.

בזמן שקהילה אחת מתקשה להפיג את המתח שמאיים לפלג אותה מבפנים, טבעה של קהילה אחרת מתברר ומשימת חילוץ של חברה, עלולה להסתיים בתוצאות קטלניות.

המצטרפות החדשות לראש הגבעה יוצאות לחפש אחר לוק ואולדן. לידיה מתחילה לספר מה קרה לה ועל דרכי הפעולה של הקבוצה שאליה היא שייכת.

הקבוצה חושפת איום חדש מטריד ומסוכן. אחד האנשים בורח מהכלא ומבקר במקום שחי בו בעבר.