גיירמו מסתתר מפני ננדור שרוצה להרוג אותו, וכולם באים להיפרד ממנו לפני מותו. ננדור חושב שהוא מצא את גיירמו, אבל מתברר שמדובר בשחקן פאטון אוסוולט שמנסה לשכנע אותו להניח לגיירמו.
לזלו מתנהג מוזר, אז כדי לעודד אותו, הערפדים עורכים מפגש חברתי, אבל במהלכו הברון אפנאס מגלה במקרה שגיירמו הוא זה ששרף אותו בזמנו, אז הוא נחוש להרוג אותו, למרות תחינותיו…
יום החתונה מתקרב וננדור הופך לבריידזילה מוחלט, אבל מאחר והוא לא רוצה לבזבז את המשאלות שלו, הוא מטיל על גיירמו את כל הדרישות המטורפות שלו, ומאחר וחלקן לא ממש מעשיות,…
האדון נמלט מתאו, ומאחר שהוא הערפד המקורי, אם הוא ימות, ימותו כל הערפדים, ולכן החבורה יוצאת ללכוד אותו תחת פיקודו של גיירמו. כל העניין מזכיר ללזלו את הברון, ומתברר שהוא…
גיירמו עורך בדיקות דנ"א לכולם, וננדור מתרגש לגלות שאחת מ-200,000 הצאצאים שלו גרה בסטטן איילנד. תוצאות הבדיקה של גיירמו מפתיעות מאוד, בעיקר בהתחשב בעיסוק שלו, ועליו לשמור אותן בסוד.
לברון נמאס להיות כל הזמן בעליית הגג, אז הוא רוצה לצאת לבלות בעיר, אבל כמובן שהוא לא ממש יודע איך להיטמע בקהל וממש מסכן את הערפדים, אז הם מחליטים להרוג…
בהתאם להנחיות הברון, הערפדים צריכים להשתלט על העולם. תחילה קולין לוקח אותם למועצת העיר, והם מנסים להשתלט על חברי המועצה במגוון דרכים. נדיה מרחמת על ג'נה ומחליטה להפוך אותה לערפדית.
סדרה קורעת המספרת את סיפורם של שלושה ערפדים שותפים לדירה, כל אחד מהם נולד בעידן אחר ויחד הם מנסים להסתגל לעידן המודרני ולשרוד את העולם החדש בעיר ניו יורק.
המועדון יוצא למתקפה נגד האירים כאשר ג'קס שואף לפיוס. טארה ממשיכה לרקום את תכנית הבריחה שלה מצ'ארמינג. התובעת המחוזית לוחצת על פקד רוזוולט לחקור את היחסים בין נירו לג'קס.
פט ואברהם מחפשים את המטען שהגיע ממצרים, ומגיעים למפעל דם. אף ודאץ' בוחנים את הקופסה השחורה ויחסיהם מתחממים, גאס חוזר הביתה, ונזכר איך אימא שלו הייתה בילדותו, וקווינלן נאלץ להיפגש…
הסטריגוי יוצאים משליטה ואייקהורסט מחליט לנקום. קווינלן ואברהם נפגשים עם הקדמונים, ומגלים מה קרה לאדון פראלדו נחרדת לגלות על חוליות האסירים שנשלחות ללחום בסטריגוי.
בעונה השלישית לסדרת האימה מאת גיירמו דל טורו, ד"ר אפרים גודווט'ר וצוותו ממשיכים לעבוד על הנשק הביולוגי נגד הסטריגוי ופט עוזר לכוח צבאי של "אריות הים" להכחיד קיני ערפדים.
בפרק האחרון לעונה, אף ופט יוצאים למתקפה כוללת שסטרקיאן מבטיח להם שסוף סוף תהרוג את המאסטר. גאס מתאים את עצמו עם כוח חדש ומוזר, אחד שעשוי להסיט את המאבק בכיוון…
הצוות חוקר סדרת רציחות אלימות שבהן הרוצח הפסיכוטי עוסק באכילת בשר אדם (קניבליזם). בינתיים, גדעון, שנפצע ברגלו, נאלץ לעבוד עם גרסיה במטה היחידה בקואנטיקו.