מרתה קוראת לדוקטור ולדונה בכדי לחקור מקרה מוזר. מהר מאוד הדוקטור מגלה שמרתה לא קראה לו לחינם, ושמאחורי המקרה עומדים אויביו הוותיקים – הסונטארים.

יוג'ין, יחזקאל, יומיקו ופרינסס נתפסים ומופרדים זה מזה. פרינסס מתקשה להתמודד עם הזיכרונות הקשים מעברה ומנסה להימלט בעזרת מישהו מהחבורה.

הקבוצה של יוג'ין נתקלת בנסיכה. יתר הקהילות מתכוננות לקרב. הלוחשים מתכוננים גם כן לפעולת תגמול.

המלחמה בלוחשים שמחפשים נקמה עדיין לא הסתיימה. דריל, איזיקיאל, קרול, ארון, גבריאל והקבוצה יעשו הכל כדי להגן על עצמם.

הגיבורים והנבלים מתמודדים עם ההשלכות של השריפה בראש הגבעה. יוג'ין לוקח איתו אנשים לפגישה עם סטפני, בתקווה למצוא קהילה נוספת.

דריל והחבורה ממשיכים להדוף את גלי המהלכים שאלפא שלחה אליהם. בינתיים אלפא עדיין מחפשת את בתה, וניגן קופץ על ההזדמנות.

הלוחשים מתקרבים אל ראש הגבעה. לאחר ההיתקלות של דריל ולידיה עם אלפא, על הקהילות להחליט אם להילחם או לברוח. הקשר בין יוג'ין לסטפני מסתבך.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

ציוד ואספקה נעלמים מראש הגבעה. צעיר מאלכסנדריה מזדנב אחרי נייגן. יחזקאל נאלץ לגלות את סודו.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

משימת החילוץ הנועזת של דריל מאלצת את אלפא לשלוח קבוצה מאנשיה כדי להחזיר אליה את מה ששייך לה, גם אם זה יעלה להם בדם. בממלכה מתכננים להפגיש בין הקהילות אך…

הלוחשים בהובלת אלפא מגיעים אל ראש הגבעה. צוות מהממלכה יוצא למשימת הצטיידות שמתגלה כמורכבת מהמתוכנן.

המצטרפות החדשות לראש הגבעה יוצאות לחפש אחר לוק ואולדן. לידיה מתחילה לספר מה קרה לה ועל דרכי הפעולה של הקבוצה שאליה היא שייכת.

הקבוצה חושפת איום חדש מטריד ומסוכן. אחד האנשים בורח מהכלא ומבקר במקום שחי בו בעבר.

משלחת חילוץ קטנה מתמודדת עם עדר מהלכים, במהלך חיפוש אחר חבר שנעלם ומגלים שייתכן שנשקפת להם סכנה גדולה משחשבו.

קרול מחפשת חבר ותיק שחי לבד בחיק הטבע, בסביבה עמוסת מהלכים. השורדים יוצאים למסע המסוכן אל ביתם החדש.

ריק נאלץ להתמודד עם עברו, כאשר הוא מתקשה לשמור על הבטיחות של הקהילות ולהגן על העתיד שהוא וקארל חזו.

השורדים נתקלים בפנים לא מוכרות מחוץ לשטח הבטוח של הקהילה ועליהם להחליט אם ניתן לבטוח באנשים החדשים.