כששודדים את הפאב של פאדי'ס, צ'ארלי ומאק חושדים שזו הייתה עבודה פנימית, ודניס מחליט להגן על המקום על ידי רכישת אקדח, אלא שצ’רלי אוהב את הרעיון קצת יותר מדי.

בפרק האחרון לסדרה, המשמיד ממשיך להרוג את כל קרוביו של ניק, עד לקרב האחרון בין השניים. הצוות מתאושש מהמכות הקשות שספג ויוצא בעקבות זרשטורר. רנארד ואדלינד נלחמים על חיי ילדיהם.

מונרו מוצא דרך להשיב את ניק ואת איב לעולם שלהם, אך רוזלי מגלה שזו בדיוק הדרך להגשים נבואה עתיקה על בואו של הרוע לעולם.

לאחר ששון מבטל את ההסכם שעשה עם אדלינד ועם ניק, ניק חושב על דרך חדשה למנוע את כניסתו של שון לתפקיד ראש העיר.

אדלינד מציעה פתרון מקורי ומסוכן למצב המורכב שאליו נקלעו ניק ורנארד, כשהראשון נמלט מכל שוטרי העיר והאחר עצור באשמת רצח.

אחרי מותו של בונפרט ושל מרבית הסוכנים של "הטופר השחור" בפורטלנד, רנארד מחפש את מי להאשים בתבוסתם.

ה-"טופר השחור" מגביר את מאמציו לפגוע במונרו ובהאנק, וחומת אדריאנוס מתמקד באיתור קונרד בונפרט המסתורי והחמקמק.

ניק מנסה להתמודד עם עזיבתה של אדלינד, בעוד "הטופר השחור" מהדקים את אחיזתם סביבו וסביב כל האנשים שיקרים לו. בד בבד, המירוץ לראשות העיר פורטלנד צובר תאוצה.

דיאנה ו-"הטופר השחור" מפעילים לחץ על אדלינד, כדי שזו תעזוב את ניק ותעבור לצד שלהם, בעוד ניק מנסה לעזור לוו להבין מה קורה לו.

ניק, וו והאנק חוקרים מקרי מוות משונים. הם מגלים עוד ועוד מקרים שבהם הקורבנות נותרו מחוסרי עצמות לחלוטין. בד בבד, אדלינד מגלה על הקשר של רנארד ל-"טופר השחור".

ניק והאנק חוקרים מקרי רצח משונים בפורטלנד, ונראה שהם קשורים למסורת עתיקה של לוחמים בתרבויות אמריקה המרכזית. בינתיים, "הטופר השחור" מציעים לשון רנארד הצעה שלא יוכל לסרב לה.

ניק מנסה להסתגל לחיים עם אדלינד ועם בנו החדש, בעוד קבוצת הווסנים המסתורית ממשיכה לפעול בפורטלנד.

ניק והאנק מתקרבים לחשיפת זהותו של רוצח סדרתי, בעוד חייו של וו נמצאים בסכנה. ג'ולייט מגבשת ברית חדשה בזמן שהיא פועלת כדי להשיג את נקמתה. ובמקום אחר, צרות עושה את…

ניק והאנק חוקרים רצח הקשור לטקס התבגרות בתרבות הווסנים. בינתיים, ג'ולייט פוגשת בן ברית מפתיע, המפקד רנארד נאבק באפלה שבנשמתו וניק מוצא תקווה באדם האחרון שציפה להיעזר בו.

ניק והאנק מגייסים את עזרתו של וו לאחר שהם חושפים בפניו את עולם הווסן. חברי הווסנריין חוטפים את מונרו וחבריו מנסים למצוא אותו לפני שיהיה מאוחר מדי.

רופא חוזר משליחות ברפובליקה הדומיניקנית ונושא איתו מחלה שהופכת אותו לצ'ופקברה האגדי. וו מתעמת עם האנק ועם ניק. מונרו ורוזלי מתכוננים לירח הדבש שלהם כשהווסנריין מאיימים עליהם שוב.

ניק וג'ולייט מתמודדים עם אובדן הכוחות של ניק. מונרו ורוזלי דוחים את ירח הדבש כדי לעזור. בינתיים, בעוד המפקד רנארד מאושפז במצב אנוש, ניק, האנק וטראבל חוקרים וסן דמוי תמנון.

בפרק האחרון לעונה; מונרו ורוזלי ממשיכים בהכנות לחתונה. הם אינם יודעים שאדלינד פותחת במסע הנקמה שלה ועלולה להרוס את החתונה, את הזוגיות של ניק ושל ג'ולייט ואת עתידו של ניק…

כאשר יצור טורף שם לו למטרה זוג חברים של הסמל וו, ניק והאנק צריכים לחשוב כיצד להתמודד איתו. הלידה מתקרבת, ועל אדלינד להתכונן אליה.

ניק והאנק מסתכסכים עם ארגון ששמו "ביאטי פאולי" כאשר ארון קבורה מצרי קדום המכיל מומיית וסן נמצא. המצב מתדרדר כאשר מועצת הווסנים מתערבת.

מונרו ורוזלי מתחילים לתכנן את חתונתם ומתכוננים למפגש עם הוריו של מונרו. ג'ולייט מנסה ליצור קשר עם אמו של ניק. ניק והאנק חוקרים סדרת מקרי רצח של שוטרים שקרקפותיהם נלקחו.

ניק והאנק חוקרים וסן בעל יכולות ריפוי שעלול להזיק לסובבים אותו ולא להועיל להם. ג'ולייט מאפשרת לחברתה אלישה לישון אצלה לאחר מריבה עם בעלה.

ניק והאנק מקשרים סדרת מקרי רצח לאגדת ילדים לטינית עתיקה על יצור ששמו "אל קוקואי". ג'ולייט מגלה פרטים חדשים על אמו של ניק.

ניק הזומבי מתגלה כחזק מדי עבור הברון לאחר שהוא מרסק את המטוס באזור פורטלנד וזורע הרס בבר. אדלינד מנסה להשיב אליה את כוחותיה.

ג'ולייט מנסה לשכנע את מונרו שיספר לה את האמת על הווסן. ניק והאנק חוקרים רציחות של אנשים שמתברר שהמוות לא זר להם. סטפניה ופראו פש נלחמות להציל את העובר שבבטנה…

שלושה ווסן שודדים בנק תוך שימוש בזהותם האמיתית. ניק והאנק זוכים לחקור את הפרשה ונעזרים במונרו. ג'ולייט מתחילה להיזכר בדברים שראתה. פקד רנארד קורא לניק לשיחת בירור.

ג'ולייט עדיין מתקשה להיפתח בפני ניק. פקד רנארד חש צורך להתקרב אליה וקובע איתה פגישה. בינתיים מישהו מחסל את וסן באכזריות, והחשד נופל על ניק.

ניק והאנק חוקרים מקרי חטיפה של ילדים. אביו של אחד החטופים דובר רק ספרדית, וג'ולייט נקראת לסייע למשטרה כמתורגמנית. בבית משפחת החטוף מישהי רומזת לה מה יקרה לה בעתיד.

ניק והאנק מחפשים אחר אב שכנראה חטף את בתו, הכה את אשתו והרג מתדלק בתחנת דלק; ג'ולייט מנסה להיזכר בניק, ואחרי פגישה עם הפקד קורים לה דברים מוזרים; רוזאלי נוסעת…

ג'ולייט נזכרת בחלקים מעברה ומנסה לדלות מידע על יחסיה עם האנק מאחד מייצורי הווסן שבו היא נזכרה. האנק וניק חוקרים מקרה שבו אדם חולה התנגש באלמוני בכביש ותקף אותו.

בפתיחת העונה, משפחות המלוכה פותחות במתקפה על ניק. הוא מנסה בינתיים לעכל את שובה של אמו. מונרו ורוזאלי נמצאים במירוץ נגד הזמן בניסיון להעיר את ג'ולייט מהתרדמת.

בפרק האחרון לעונה, ניק מנסה להבין לעומק את המשמעות של חייו כגרים. במקביל, רצף של מקרי רצח מוזרים ביותר מעורר מחדש את החיפוש אחר מטבעות הזהב החמקמקים.

אחותו של בעל חנות שנהרג לא מכבר מגיעה העירה, וניק מקווה שמצא בת ברית חדשה בעולם היצורים.

בעקבות רצח כפול ביזארי, ניק והאנק מגיעים למכון אגרוף שמספק מתאגרפים למועדון קרב אפל וטקסי בעולם היצורים.

ניק והאנק יוצאים לצוד שובר לבבות קטלני, והמוניטין הגובר של ניק בעולם היצורים מתחיל לאיים על שלום משפחתו.

סוכנת המוסד זיוה מצטרפת לצוות של גיבס, והתיק הראשון שלה הוא מקרה מסתורי של שרידי גופה מהתקופה האחרונה שנמצאו בארון קבורה מימי מלחמת האזרחים.