וירג'יל וקוני נמלטים מהמהלכים ומתחבאים בבית שמסתתרים בו יצורים מסתוריים. פופ מעמיד את הנאמנות של דריל במבחן, קלי יוצאת מאלכסנדריה כדי לחפש אחר קוני.

הקוצרים תופסים את דריל וכלב, הם נלקחים למתחם שלהם ושם דריל פוגש דמות מהעבר.

הצוות של מגי מתפצל ומותקף. קרול, רוזיטה, מגנה וקלי מנסות לתפוס סוסים בשביל אלכסנדריה. ג'ודית, הרשל ושאר הילדים מתמודדים עם ההיעדרות של הוריהם.

הקבוצה מגלה שאחד מהם לא הגיע איתם לקרון הרכבת התחתית. הם מוקפים במהלכים, ולחזור למנהרות כדי לחפש אותו פירושו מוות בטוח. בינתיים דריל מחפש את כלב, ויומיקו מחליטה להתעמת עם…

עונת הסיום לאחת הסדרות האהובות ביותר. לאחר ההרס שהותירו "הלוחשים", כל מי שנותר לחיות באלכסנדריה נאבק להחיות מחדש את המקום ולייצר מזון לכל התושבים, כולל מגי והקבוצה החדשה.

פרק סיום העונה. קרול לוקחת את נייגן לבקתה מרוחקת, בתקווה שזה ירגיע את המתיחות הגוברת. נייגן חושב על האירועים שהובילו אותו למצב הזה ומחליט מה לעשות הלאה.

קרול ודריל מגיעים אל פרשת דרכים ופונים לכיוונים שונים, כל אחד נכנס למצב ההישרדות הרגיל שלו ולפתע גם המשימה הקלה ביותר נהיית קשה יותר.

יוג'ין, יחזקאל, יומיקו ופרינסס נתפסים ומופרדים זה מזה. פרינסס מתקשה להתמודד עם הזיכרונות הקשים מעברה ומנסה להימלט בעזרת מישהו מהחבורה.

ההרפתקה של דריל וקרול משתבשת כשהם מוצאים בקתה ישנה והיא מעלה בו זיכרונות מהתקופה שהוא פרש מהקבוצה אחרי שריק נעלם.

גבריאל וארון נמצאים במסע חיפוש מזון וציוד בשביל אלכסנדריה ובמהלכו הערכים שלהם עומדים למבחן.

מגי חוזרת ולא מוכנה לספר על כל מה שקרה לה, גם כשהעבר שלה מתחיל להתנקם בה. ביטחונו של נייגן שוב בסכנה. דריל ומגי נלחמים באיום לא מוכר ובלתי נראה.

המלחמה בלוחשים שמחפשים נקמה עדיין לא הסתיימה. דריל, איזיקיאל, קרול, ארון, גבריאל והקבוצה יעשו הכל כדי להגן על עצמם.

הקבוצה של יוג'ין נתקלת בנסיכה. יתר הקהילות מתכוננות לקרב. הלוחשים מתכוננים גם כן לפעולת תגמול.

הגיבורים והנבלים מתמודדים עם ההשלכות של השריפה בראש הגבעה. יוג'ין לוקח איתו אנשים לפגישה עם סטפני, בתקווה למצוא קהילה נוספת.

מישון מגיעה עם וירג'יל אל האי לאחר שהוא סיפר לה שיש שם מצבור תחמושת, אלא ששם היא מגלה שווירג'יל לא דייק כל כך בפרטים.

דריל והחבורה ממשיכים להדוף את גלי המהלכים שאלפא שלחה אליהם. בינתיים אלפא עדיין מחפשת את בתה, וניגן קופץ על ההזדמנות.

הלוחשים מתקרבים אל ראש הגבעה. לאחר ההיתקלות של דריל ולידיה עם אלפא, על הקהילות להחליט אם להילחם או לברוח. הקשר בין יוג'ין לסטפני מסתבך.

דריל, קרול והשאר מנסים להיחלץ מהמערה ובינתיים, בחוץ, אלפא מנסה להבין איך הם גילו את מקום המסתור של העדר ונייגן מנצל את המצב כדי לשפר עמדה.

גאמא מגיעה לאלכסנדריה ומוסרת מידע, אך נתקלת בחשדנות. בעקבות העריקה של גאמא, אלפא שולחת את הנשק שלה כדי להשתיק אותה.

אנשי אלכסנדריה יוצאים למשימה מסוכנת. מסתנן נתפס באושן סייד, אך על פניו ייתכן שיוכל לעזור במערכה נגד אלפא.

סאדיק סובל מפוסט טראומה ומנסה לגלות מה גרם לאנשים רבים כל כך לחלות. קרול חוקרת את השבוי, למורת רוחו של דריל. ארון וגאמא מנסים להוציא זה מזה מידע בדרכים שונות.

קרול ודריל יוצאים לסייר יחד, וירוס פוגע בכמה מתושבי אלכסנדריה, נייגן מנסה להתקבל ללוחשים. אישה זרה עולה בקשר מול יוג'ין.

תושבי אלכסנדריה שעדין מזועזעים מהלוחשים מוציאים את זעמם על לידיה. בראש הגבעה הקבוצה מתמודדת עם בעיה ביטחונית בלתי צפויה.

ציוד ואספקה נעלמים מראש הגבעה. צעיר מאלכסנדריה מזדנב אחרי נייגן. יחזקאל נאלץ לגלות את סודו.

הלוחשים מתישים את תושבי אלכסנדריה והמחסור בשינה גובה מהם מחיר. בינתיים, קרול נאבקת במחסור בשינה ובצורך שלה לנקום.

הפרק מתמקד בסיפור המקור של אלפא ובטא, אלפא מנסה לחשל את לידיה ויחד הן מתכוננות ללכת עם המהלכים, הלוחשים יוצרים להם עדרים משלהם.

המאבק מול הלוחשים ממשיך והדילמות שמעלות את השאלה מה לעשות משפיעות על הקהילות ומעוררות פראנויה, תעמולה, אג'נדות נסתרות ומאבקים פנימיים שיבחנו אותם כיחידים וכחברה.

פרק סיום עונה. לאחר האובדן הכבד, הקהילות נאלצות להתמודד עם סופת שלגים אכזרית. קבוצה אחת מתמודדת עם האויב שבתוכה, ואחרת נאלצת לקבל החלטה גורלית.

היריד בממלכה נמצא בעיצומו, כאשר כל ארבע הקהילות משתתפות בחגיגה בפעם הראשונה מזה שנים. בעוד כמה בריתות מתחדשות, עסקאות אחרות יסגרו במחיר הרבה יותר גבוה.

הגעה של אדם מבחוץ, מאלצת כמה מתושבי אלכסנדריה לפתוח פצעים ישנים שחושפים סודות מן העבר.

משימת החילוץ הנועזת של דריל מאלצת את אלפא לשלוח קבוצה מאנשיה כדי להחזיר אליה את מה ששייך לה, גם אם זה יעלה להם בדם. בממלכה מתכננים להפגיש בין הקהילות אך…

הלוחשים בהובלת אלפא מגיעים אל ראש הגבעה. צוות מהממלכה יוצא למשימת הצטיידות שמתגלה כמורכבת מהמתוכנן.

בזמן שקהילה אחת מתקשה להפיג את המתח שמאיים לפלג אותה מבפנים, טבעה של קהילה אחרת מתברר ומשימת חילוץ של חברה, עלולה להסתיים בתוצאות קטלניות.

המצטרפות החדשות לראש הגבעה יוצאות לחפש אחר לוק ואולדן. לידיה מתחילה לספר מה קרה לה ועל דרכי הפעולה של הקבוצה שאליה היא שייכת.

הקבוצה חושפת איום חדש מטריד ומסוכן. אחד האנשים בורח מהכלא ומבקר במקום שחי בו בעבר.

משלחת חילוץ קטנה מתמודדת עם עדר מהלכים, במהלך חיפוש אחר חבר שנעלם ומגלים שייתכן שנשקפת להם סכנה גדולה משחשבו.

קרול מחפשת חבר ותיק שחי לבד בחיק הטבע, בסביבה עמוסת מהלכים. השורדים יוצאים למסע המסוכן אל ביתם החדש.

השורדים נתקלים בפנים לא מוכרות מחוץ לשטח הבטוח של הקהילה ועליהם להחליט אם ניתן לבטוח באנשים החדשים.

ריק נאלץ להתמודד עם עברו, כאשר הוא מתקשה לשמור על הבטיחות של הקהילות ולהגן על העתיד שהוא וקארל חזו.

רצונם של אנשים שונים לחסל חשבונות, מאיים על חזון העתיד המתורבת של ריק.